Eckersberg blev født i Neder Blåkrog mellem Aabenraa og Sønderborg, og han døde i København og er begravet på Assistens Kirkegård. Han kom i malerlære i Aabenraa og Flensborg og som udlært i 1803 rejste han til København og begyndte på Akademiet, hvor en af hans lærere var Abildgaard. I 1805 modtog han den lille sølvmedalje og guldmedalje, og i 1809 fik han den store guldmedalje, der gav ham et rejsestipendium. Fra 1811-13 var Eckersberg i Paris og elev hos J.L. David, hvor han lærte om nyklassicismen, om betydningen af naturstudiet og om den detaljerede naturalisme. I 1812 malede han "Spartanske drenge", Den Hirschsprungske Samling. I 1813 var han i Rom og mødte Bertel Thorvaldsen, og malede her det kendte portræt af Thorvaldsen. I 1818 blev Eckersberg professor ved Kunstakademiet og var dets direktør fra 1827-29.

Eckersbergs motivkreds omfatter portrætter, marinemalerier, genrebilleder, historiemalerier og arkitektur- og landskabsbilleder. Som teoretiker er han kendt for sin perspektivlære. I nogle af Eckersbergs tidligere tegninger har han ikke styr på perspektivet og figurerne kan virke både krampagtige og amatøragtige, men gennem sin kunstneriske udvikling og perspektivlæren kom der orden i forholdene, og den udvikling kan ses som et bevis på, at talent kombineret med teori kan føre til mesterværker.